למרות שאוטוריטות נוצריות מטיפות היום לסובלנות לא מעט, חשוב לזכור שמסורת הנצרות היא מסורת של חוסר סובלנות. שלא כמו רוב הדתות בנות זמננו, הנצרות היתה, מאז ימי פאולוס, דת בלבדית, שאסרה על חסידיה לסגוד לאלים אחרים או לעסוק בעיסוקים זרים. היא גם היתה דת אוניברסלית אשר הכריזה על עצמה בתור הדת האמיתית היחידה לכל המין האנושי. בעוד שהיהדות היתה גם היא דת בלבדית, היא לא היתה אוניברסלית – ולא היתה בחירה דתית שהיתה בדרך כלל זמינה לאלה שלא היו יהודים במוצאם האתני. בניגוד לכך, הנצרות לימדה שזו הדת התקפה היחידה לכולם. זו היתה דת ולונטריסטית שבני אדם היו חופשיים לבחור בה, והיו צריכים לבחור בה. לפיכך, הנצרות היתה גם דת מיסיונרית, שביקשה לשכנע אנשים שכל הדתות האחרות הן רעות, וגינתה אותן בתור שכאלה.
במשך מאות שנים, הכנסייה הנוצרית הפכה זאת למשימתה העיקרית להמיר את דתם של עובדי האלילים, שביניהם היא כללה את בני כל האמונות האחרות. בשעה שעובדי האלילים היו צריכים להמיר את דתם, אלו שהכירו את "האמונה האמיתית" אבל באופן כלשהו הטילו ספק בתורת הכנסייה נידונו לא רק לנידוי מהכנסייה אלא גם לחיסול בהמתה (הדרישה הסמכותית של תומס אקווינס).
חוסר הסובלנות הנוצרי כלפי כל האמונות האחרות התמתן רק באמצעות הרפורמציה, וגם אז רק בהדרגה. צורות הביטוי המוקדמות של סובלנות במרכז אירופה התייחסו בתחילה רק לנסיכים, שנתיניהם נדרשו לאמץ את האמונה, קתולית או לותרנית, של שליטם לפי העיקרון שאומץ בחוזה של שלום אוגסבורג ב-1555, של cuius regio, eius religio [זה אשר לו סמכות השלטון, לו סמכות קביעת הדת]. בטריטוריות השונות שהושפעו מהכנסייה הפרוטסטנטית הקלוויניסטית, הסובלנות הורחבה לעתים מאוחר יותר כלפי הקלוויניסטים, אבל הכתות של הרפורמציה ה-"רדיקלית" כביכול – האַנַבפטיסטים וההוטרים – ומאוחר יותר, הסוציניאנים והאוניטריאנים המשיכו להירדף, בעוד שכלפי האתיאיסטים אין להפגין כל סובלנות כלל ועיקר, על פי תיאוריות הסובלנות שהועלו אפילו על-ידי פילוסופים נאורים כמו ג'ון לוֹק.
את הערובה הטובה ביותר נגד מחלוקות חברתיות בחברה כזו פלורליסטית מבחינה דתית לא ניתן למצוא בניסיון לכפות קונפורמיות דתית אלא בביסוס סובלנות דתית כעיקרון שמתעלה מעל לדוקטרינות ולאמונות של דת מסוימת אחת.
בסופו של דבר, העקרונות שאומצו על-ידי הרפורמציה של "תנ"ך פתוח" ו-"כמורה של כל המאמינים" הובילו לשחיקת הנטיות לחוסר סובלנות שקודשו בנצרות המסורתית. קבוצות בדלניות השיגו זכויות מוגבלות לסגוד בדרך המועדפת עליהם, באופן בולט מאוד באנגליה תחת החקיקה של ויליאם ומרי ב-1689. ההגבלות נשארו, ונחלשו רק בהדרגה ובסופו של דבר בוטלו במאתיים השנים שלאחר מכן. בהדרגה המעמדות השולטים באירופה החלו לנטוש את התיאוריה שלכידוּת חברתית תלויה במידה רבה בקיום קונפורמיות דתית. הלקח הובן בצורה ממוקדת יותר בארצות-הברית, שם היה צורך לשכן אוכלוסייה מגוונת מבחינה דתית (שכללה פליטים רבים מרדיפות דתיות באירופה). את הערובה הטובה ביותר נגד מחלוקות חברתיות בחברה כזו פלורליסטית מבחינה דתית לא ניתן למצוא בניסיון לכפות קונפורמיות דתית אלא בביסוס סובלנות דתית כעיקרון שמתעלה מעל לדוקטרינות ולאמונות של דת מסוימת אחת. בניגוד להנחות האירופיות הישנות באשר לצורך בלכידות דתית, בארצות-הברית הכירו בעובדה שעיקרון הסובלנות היה הכרחי לצורך הלכידות החברתית של אוכלוסייה שכבר היתה מגוונת מבחינה דתית. לפיכך, בהקשר האמריקני, סובלנות וחופש הדת נוצרו כעקרונות שנמצאים מעל כל מערכת דתית. עצם הקמתה של מדינה חילונית, שבה רשויות השלטון לא ביססו את הדת וגם לא הפגינו משוא פנים כלפי דת אחת על פני אחרת, הפכה לערובה הראשונה לזכויות הדת.